En 1896, l’église de la rue de Longchamp est devenue trop petite pour accueillir l’importante colonie russe de Nice, aussi décide-t-on de l’agrandir. Le projet d’extension ne peut aboutir et l’idée d’une nouvelle construction revient à l’archiprêtre Serge Lubimoff.

Le projet de construction est confié à l’architecte Mikhaïl Timofeievitch Preobrajenski. Dans le même esprit que d’autres de ses créations, ce dernier établit un projet de style «  vieux-russien » : au centre, une coupole majeure est flanquée de quatre autres plus petites. Deux porches monumentaux ouvrent sur les deux rues. Toutefois, pour jouer avec la lumière méditerranéenne, au lieu des teintes sombres choisies habituellement en Russie, il choisit des couleurs claires et vives.

La première pierre est posée le 25 avril 1903.

Si Mikhaïl Preobrajenski doit se rendre plusieurs fois à Nice, la présence de confrères niçois pour suivre le quotidien des travaux s’impose. C'est d'abord Hippolyte Chevalier (Moscou 1847 – Nice 1910), créateur des Bains de Berthemont et de l’Opéra comique de Nice. Puis s’ajoutent Lucien Barbet auteur de l’École Vernier (1895-96), des Palais Croix-de-Marbre (1894) et Baréty, des agrandissements de Sainte-Réparate et Jules-Armand Stoecklin von Wandelburg.

Le choix des matériaux est particulièrement soigné : briques inaltérables de la région rhénane, taille des marbres par des lapicides italiens, majoliques bleu-pastel et tuiles polychromes de Florence et de Blois, etc. Pour l’iconostase et les fresques intérieures, on s’adresse à un membre talentueux de l’École de peinture Stroganoff : L. Pianovski.

C'est le 17 décembre 1912 que se déroule l’inauguration solennelle. La construction a coûté plus de 1.5000.000 francs-or. C’est aujourd’hui par le nombre et la qualité des œuvres d’art qu’elle abrite, un véritable musée de l’art orthodoxe russe.

C’est le plus grand et le plus bel édifice de ce type hors des régions où le culte orthodoxe est majoritaire.